Cmentarz przy ulicy Kirkutowej założony został w 1831 roku, po zamknięciu przez Rosjan najstarszej wileńskiej nekropolii żydowskiej na Pióromoncie - gdzie stanąć miały dzieła obronne budowanej właśnie twierdzy. Nowy cmentarz - choć w chwili obecnej miano to dotyczy raczej najnowszego cmentarza na Szeszkiniach - powstał na bezleśnym wzgórzu we wschodniej części miasta, między Antokolem a Zarzeczem. Przez jego środek biegła szeroka aleja, wzniesiono tam również budynki, wymagane przez rytuał żydowski - jak podaje przedwojenny przewodnik. Pozbawiony był on nagrobków o wielkiej wartości artystycznej; zapełniały go macewy o standardowym kształcie. Pochowany był tu między innymi Hirsz Klaczko - działacz Haskali, ojciec Juliana Klaczki, literata i publicysty.

Cmentarz przetrwał okupację hitlerowską, by ulec zniszczeniu w 1958 roku z polecenia władzy radzieckiej. Macewy usunięto i użyto do budowy przyczółków mostowych na Wilii i stopni schodów, wiodących na Górę Bouffałową. Prowadzącą do cmentarza uliczkę przedłużono przez jego teren (obecnie ul. Dailidžiu), który częściowo przeznaczono pod zabudowę. W oczy rzuca się zwłaszcza wielki, wzniesiony w 1973 roku, świecki dom przedpogrzebowy, otoczony asfaltowymi połaciami parkingów. Po całym terenie walają się jednak drobne, kamienne odłamki dawnych nagrobków. Na wzgórzu przy zachodniej granicy cmentarza kilkanaście z nich zachowało się na swoich pierwotnych miejscach, choć w stanie mocno niepełnym. Około 2000 roku kilka zachowanych, względnie odzyskanych macew wbudowano w pomnik-lapidarium.